Дирекция образована в 2015 году в связи с изданием приказа Минобрнауки России от 29 декабря 2015 г. № 1537 и утверждением Устава, который действует в редакции приказа Минпросвещения России от 31 октября 2018 г. № 164.

Учредителем Дирекции является Российская Федерация, функции и полномочия учредителя осуществляет Минпросвещения России. В соответствии с распоряжением Правительства Российской Федерации от 27 июня 2018 г. № 1293-р Дирекция является организацией, подведомственной Минпросвещения России. Предметом деятельности Дирекции является обеспечение выполнения задач, связанных с достижением национальных целей развития Российской Федерации и их целевых показателей, реализацией национальных проектов, федеральных проектов, государственных программ Российской Федерации и иных документов стратегического планирования в сфере образования, а также программ, проектов и мероприятий по поручению Минпросвещения России.